说起仓姑寺的历史，人们习惯上把它追溯到公元7世纪的吐蕃王朝时期。传说，那个时候一到夏季，拉萨河上游各个山谷的洪水都顺势而下汇集到了拉萨河，造成拉萨河水突然的爆涨，于是经常发生水灾，殃及两岸的农田和村庄，给广大老百姓带来了巨大的灾难和损失。为了消除拉萨河水给百姓和拉萨城造成的危害，藏王松赞干布就在拉萨河的河堤上挖了一个地洞，闭观诵经，祈愿消除水患，人民安居，百姓幸福。后来人们把藏王松赞干布修行过的地洞称为“仓姑”，也就是地洞的意思。

公元十二世纪，一位人们称为神医的杰瓦奔在修行洞曾闭观修行，据说，得此大成就，使得这个早已闻名的修行洞更加盛名远播。到了公元十五世纪，宗喀巴大师的得意弟子古觉多丹在修行洞的基础上了正式修建了仓姑寺，不过那时寺院的规模并不很大。直到公元二十世纪初，帕邦卡仁颇且和第90甘丹赤巴强巴曲扎出资大规模的扩建，逐渐形成了今天的规模。